De gemeenteraad van Utrecht vroeg Dudok in 1937 een nieuwe stadsschouwburg te ontwerpen. Het programma van eisen sprak van een schouwburg met 900 zitplaatsen, een feestzaal en een restaurantgebouw, die onafhankelijk van elkaar konden worden gebruikt. Dudok koos uit twee opties het Lucasbolwerk als beste locatie, in een bestaand parkje en grenzend aan het water van dat voormalige verdedigingswerk. Volgens Dudok was daardoor “…een schoone ligging verzekerd; vanuit de foyers maar vooral vanuit het restaurant opent zich een zeer aantrekkelijk stadsbeeld, met de schoonen Domtoren als bekroning.”

De nieuwe schouwburg, voorzien van de modernste technische installaties, werd voltooid in het oorlogsjaar 1941. Dudoks zelf zei over het ontwerp: “De dichte toneelwanden rijzen uit het water op, aan den voet gesteund door de horizontalen der kleedkamers. Overigens is het gehele gebouw zo laag mogelijk gehouden, waardoor het zich goed voegen zal in de fraaie tuinomgeving.”  

Niet iedereen was blij met de nieuwe schouwburg. In het Utrechts Nieuwsblad vroeg een criticus zich af “…waarom we deze Hilversumsche kleuterarchitectuur van noode hebben, wanneer te Utrecht een kunstenaar woont als (architect) van Ravesteyn?” Ook de NSB-leiding verfoeide de schouwburg. Het was niet ‘volksch’ dus een slecht bouwwerk. Later gebruikte die partij de schouwburg toch voor haar partijbijeenkomsten. 

Dudok moest zich in 1946 voor de Eereraad van de Architectenbond verantwoorden voor de bouw van de schouwburg, waarbij hem ‘Duitschgezindheid’ werd verweten. Hij werd van alle blaam gezuiverd, na een gloedvol verweer.

Het gebouw werd omstreeks 2009 erkend als rijksmonument. In de loop der jaren is het een aantal malen verbouwd en gemoderniseerd. In 1995 is de toneeltoren rigoureus verbouwd (architect Erik Knippers) omdat voorstellingen met grote decors niet meer op de planken van de grote Douwe Egbertszaal pasten. De oude toneeltoren is nog zichtbaar door de glazen koepel. Van 2014 tot 2016 vond een ingrijpende verbouwing plaats van onder andere De Blauwe Zaal, het restaurant, de entree en de kantoren. Daarbij is waar mogelijk de stijl en de sfeer van Dudok teruggehaald.